文献来源：中华炎性肠病杂志，2024年第8卷第2期

作者：中国炎症性肠病诊疗质控评估中心   中华医学会消化病学分会炎症性肠病学组   中华医学会超声分会腹部超声学组

通信作者：陈旻湖，中山大学附属第一医院消化内科；谢晓燕，中山大学附属第一医院超声医学科

引用本文：中国炎症性肠病诊疗质控评估中心，中华医学会消化病学分会炎症性肠病学组，中华医学会超声分会腹部超声学组[J]. 中华炎性肠病杂志（中英文），2024，8（2）：109-115. DOI：10.3760/cma.j.cn101480⁃20240131⁃00018

炎症性肠病（inflammatory bowel disease，IBD）包括克罗恩病（Crohn′ s disease，CD）和溃疡性结肠炎（ulcerative colitis，UC），临床表型复杂，检查手段多样，患者需反复进行病情评估和监测。肠道超声（intestinal ultrasound，IUS）检查因其操作简便、经济、无辐射、实时动态观察等优点成为IBD长期随访的理想检查手段。肠道超声于1982年被首次报道用于IBD的诊断［1］，系统综述报道IUS 诊断IBD病变的灵敏度和特异度均较高，分别为85%和91%，IUS对IBD肠道或腹腔并发症的诊断准确率大于80%，与CT 肠道成像（CT enterography，CTE）和MR 肠道成像（MR enterography，MRE）接近［2］。但超声对组织的分辨率高（在0.1 ~ 1 mm之间），更有利于观察肠道微细结构的改变。欧洲医学和生物学超声学会联合会（European Federation of Societies for Ultrasound in Medicine and Biology，EFSUMB）、欧洲克罗恩病和结肠炎组织（European Crohn′s and Colitis Organization，ECCO）⁃欧洲胃肠病学和腹部放射学会联盟（European Society of Gastroenterology and Abdominal Radiology，ESGAR）、世界医学和生物学超声波联合会（World Federation for Ultrasound in Medicine and Biology，WFUMB）等多个国际学会制定的相关指南均已将IUS列为IBD的一线诊断手段之一［3⁃5］。

经腹肠道超声的不足之处在于肥胖患者因腹部脂肪导致声波穿透较差，且盆腔位置较深的小肠显示效果不如CTE和MRE。此外，IUS的诊断准确率还依赖于操作者的检查经验，这限制了IUS在临床中的应用。因此，肠道超声在选择适用人群、检查技术、报告规范等方面亟需统一认识。为了指导我国IBD肠道超声的临床工作者更好地使用这项检查技术，该领域的相关专家在系统回顾国内外文献、客观分析相关研究数据、结合临床经验和基于我国IBD患者特点的基础上，达成统一意见并制定本专家建议，供国内同行参考。

（一）IUS的定义

应用于IBD的IUS一般指经腹IUS。广义上的IUS还包

括有小肠超声成像（small intestine contrast ultrasound，SICUS）、经直肠超声（transrectal ultrasound，TRUS）、经会阴超声（perineal ultrasound，PUS）和超声内镜等。本文主要阐述的是经腹IUS。

（二）检查技术

二维超声和彩色多普勒在临床应用最为广泛。超声造影、弹性超声、腔内超声造影等新技术对IBD，特别是并发症的诊断可提供更全面的诊断信息。

（三）适应证

IUS可用于IBD的全程管理，包括评估病变部位和累及范围、疾病活动度、并发症、预测及评估药物疗效、术后随访，还可应用于治疗，如超声引导下脓肿穿刺引流等。应用场景示例：

1.初筛：用于存在临床消化道症状、疑诊IBD的患者。

2.初诊：用于IBD初诊患者的病变部位和疾病活动度评估，是肠镜的重要补充手段，也是CTE和（或）MRE的重要替代方案，可为后续随访提供基线资料，也可作为儿童、孕妇等特殊人群的首选检查方案。

3. CD患者并发症的评估：二维超声可用于肠狭窄和内瘘的诊断，其准确率高。IUS新技术能提供更多诊断信息，如弹性超声用于鉴别炎性狭窄和纤维性狭窄；经静脉超声造影用于鉴别腹腔脓肿和蜂窝织炎；腔内超声造影用于提高肠内瘘的诊断率。

4.复诊：用于需多次进行病情评估的IBD患者，可作为肠镜的重要替代手段。

5.疗效评估：用于评估有无透壁愈合、透壁应答等。

6.腹腔脓肿穿刺引流：对于直径＞3 cm的腹腔脓肿，可行超声引导下穿刺引流。

（一）检查前准备事项

成人IBD患者检查前禁食6 h，IBD患儿禁食2 ~ 4 h。大

部分IBD患者多为低渣饮食，因此肠内容物对IUS干扰小；IBD患者相较于普通人群，体型偏瘦，且疾病好发部位回盲部近体表，该特点更有利于IUS 对肠道病变的显示。Bots等［6］认为IBD患者的IUS检查无需禁食准备，特别是急诊床边检查的情况下，一般不需要清洁灌肠和使用口服或灌肠助显剂。建议将IUS检查安排在肠镜检查之前，以减少因肠镜检查时注气产生的气体干扰。

（二）超声探头

探头频率推荐低频（1 ~ 6 MHz）和中高频探头（5 ~ 15 MHz）相结合。建议在中高频探头超声条件下测量肠壁厚度，评估肠壁层次和血流信号等。彩色多普勒速度标尺设定为6 ~8 cm/s为佳。

（三）检查流程

推荐5步法。（1）检查准备：患者平躺，放松，暴露腹部；（2）低频探头扫查全腹；（3）高频探头扫查细节；（4）建议从左下腹乙状结肠开始沿肠道走行进行全结肠扫查；（5）继而从右下腹回肠末端开始“地毯式”扫查全小肠。

（四）图像质量和取图要求

扫查过程需要调整参数以获得最佳的图像质量，如增益、深度、聚焦等。取图建议包括（1）病变肠段纵轴面和横轴面的灰阶及彩色多普勒超声图像；（2）显示病变周围肠系膜脂肪的图像；（3）显示肠系膜淋巴结的图像；（4）显示阑尾累及的图像；（5）显示并发症如肠狭窄、肠瘘或肠旁脓肿的图像；（6）显示腹腔游离积液的图像等。

（五）正常肠壁超声图像

正常肠道在超声显示下通常分为5层结构，由肠腔侧黏膜面由内向外分别为黏膜层（高回声）、黏膜肌层（低回声）、黏膜下层（高回声）、固有肌层（低回声）和浆膜层（高回声）（图1）。正常肠壁彩色多普勒可显示稀少点状血流信号或无血流信号。

图1   正常肠壁肠道超声图

CD和UC可采用统一的IUS测量方法，比如肠壁厚度的测量、肠壁层次、血流和肠系膜脂肪增生的判断等。但其各自又具有一些特征，例如CD为节段性病变，而UC多为连续性病变，且UC大部分表现为黏膜层和黏膜下层增厚等。下文在测量和判断方法学部分将对CD和UC的IUS特征统一论述，而在临床意义和鉴别诊断中将会分别阐述CD和UC的各自特征。

（一）肠壁增厚

1.定义：肠壁增厚是IBD最重要的超声表现。2022年版ESGAR指南将肠壁厚度＞3 mm定义为肠壁增厚［4］。Ruess等［7］研究中定义儿童的肠壁＞2 mm为肠壁增厚。CD术后吻合口或新回肠末端厚度＞3 mm提示增厚［4］。

2.增厚部位描述：回结肠分段同内镜下分段。小肠分组参考放射消化道造影的Cole氏分组法：1组：十二指肠；2组：左上腹的空肠上段；3组：左中腹的空肠下段；4组：右中腹的回肠上段；5组：右中下腹的回肠中段；6组：盆腔及右下腹的回肠下段。

3.测量方法：EFSUMB指南推荐3种方法。具体如下：（1）纵切面测量肠壁从黏膜面到浆膜面的肠壁厚度，建议在肠道蠕动的舒张状态测量，并避免结肠袋的干扰［3］。（2）适用于肠腔面贴合难以辨别内腔，测量肠壁外径从一侧浆膜层到另一侧浆膜层的最大切面除以2［8］。（3）适用于对肠壁厚度测量精度要求高的临床或科研工作，取纵轴测量肠壁厚度2次，每次测量点距离1 cm以上；再测量横断面肠壁厚度2次，2次测量向着肠腔方向的延长线之间的夹角≥90°，最后取上述4次测量值的平均值［9］。

4.临床意义：肠壁增厚是IBD肠道病变的最重要特征之一。肠壁增厚的程度和疾病活动度、预后、术后复发相关。肠壁内部各层次增厚值的具体临床意义尚不确定。疾病活动期的肠壁水肿增厚明显，横切面呈“靶环征”，纵切面呈“水管征”或“三明治征”。

（二）肠壁血流增加

1.评估方法：IBD疾病活动期的肠壁血流增加，彩色多普勒超声评估肠壁内血流信号可采用目前较为公认的Limberg半定量评分法［10］，具体评分方法如下：0级，正常未增厚的肠壁；1级，肠壁增厚，未测及异常血流信号；2级，肠壁增厚，见点状或短条状血流信号；3级，肠壁增厚并可见长条状（＞1 cm）血流信号；4级，肠壁增厚且出现与肠系膜相连的长条状血流信号（图2）。

2.临床意义：血流分级越高，提示CD炎症活动程度越高，通常Limberg 3、4级认为是疾病活动期的表现［10］。其他方法如每cm2内的血流条数、血流填充面积占比等也可反映肠壁的血流灌注程度［11］。疾病活动期的患者肠系膜上动脉的血流速度也可增快，该指标诊断疾病活动的特异性较低［12］。

（三）肠壁层次改变

1.超声下表现：肠壁层次异常改变可表现为肠壁层次结构部分消失，或肠壁层次结构完全消失呈全层不均低回声（图3）。

2.临床意义：肠壁层次改变与疾病活动有关，肠道标本体外成像研究提示肠壁层次结构破坏可能是由CD深大溃疡、纵行溃疡所致［13］。关于黏膜下层增厚的临床意义仍存在争议，尚未达成共识。de Voogd 等［14］报道，UC患者的病变肠段黏膜下层增厚最为显著，并且在生物制剂透壁应答组中黏膜下层的改善最为明显，由此推论UC不仅仅是黏膜层的病变［15］。Nguyen等［16］采用超声内镜研究直肠段病变提出不同的结论，活动期和缓解期UC主要表现在黏膜层厚度不同，黏膜下层和固有肌层无显著差异，而活动期CD 比活动期UC黏膜下层增厚更为显著。上述研究结论不同的原因可能和两个研究采用的超声方法、测量部位不同以及前一个研究纳入更多重度活动期UC患者有关。

（四）肠系膜脂肪增生

1.定性诊断：肠系膜脂肪增生表现为肠旁肠系膜肥厚、回声增高、纹理模糊、包裹范围增加，增生肠系膜脂肪距离浆膜层延伸＞0.5 cm，呈“ 肿物包裹样表现”（mass effectwrapping）［17］。肠系膜脂肪增生表现见图4。

2.定量测量方法参考：针对肠系膜脂肪增生程度的测量方法仍在探索中，可采用以下指标进行测量。（1）肠系膜脂肪环绕肠壁的范围；（2）肠系膜脂肪的厚度：于肠系膜长轴垂直进行测量，测量点位于肠系膜包绕距离肠壁浆膜约0.5 ~ 1 cm处。Xia 等［18］研究描述正常肠系膜脂肪的包绕范围为1/4（1/5 ~ 1/3），厚度为（6.4±2.4）mm。

3.临床意义：40% ~ 50%的CD患者在IUS下可有肠系膜脂肪增生表现，肠系膜脂肪增生与疾病活动、肠道纤维化、肠狭窄等有关［17］。

图2 肠道超声评估炎症性肠病患者Limberg 血流信号分级   A：0级，正常未增厚的肠壁；B：1级，肠壁增厚，未测及异常血流信号；C：2级，肠壁增厚，见点状或短条状血流信号；D：3级，肠壁增厚并可见长条状（＞1 cm）血流信号；E：4级，肠壁增厚且出现与肠系膜相连的长条状血流

图3 炎症性肠病患者肠道超声肠壁层次改变A：正常肠壁层次；B：肠壁层次结构部分消失；C：肠壁层次结构完全消失

图4 肠道超声肠壁旁肠系膜图A：病变肠壁旁肠系膜脂肪增生（红色箭头示），肠系膜脂肪肥厚，呈高回声，纹理消失，包裹范围增加呈“肿物包裹样”；B：肠壁旁正常肠系膜脂肪呈低回声，纹理清晰（红色箭头示）

（五）肠狭窄

CD肠狭窄的IUS表现为肠壁增厚并僵硬，肠腔内径减小，伴或不伴有近段肠管扩张。IUS诊断肠狭窄的灵敏度为74% ~ 100%，特异度为89% ~ 93%［19］。检查前30 min口服助显剂的小肠超声成像（SICUS）可提高诊断灵敏度。肠狭窄的诊断尚无公认的阈值，与CT和MR的诊断标准也不一致。国际肠狭窄和肠纤维化治疗联盟［Stenosis Therapy and Anti⁃Fibrotic Research（STAR）Consortium］推荐超声下CD的小肠狭窄诊断标准：肠壁厚度≥3 ~ 4 mm，肠腔内径狭窄（＜1 cm），伴近端肠管内径扩张（＞2.5 cm）［19］。

（六）肠瘘

肠道穿透性病变是CD 常见的并发症。CD 肠瘘可分为肠内瘘和肠外瘘，肠内瘘主要指肠间瘘（entero⁃enteric）和肠膀胱瘘（entero⁃vesical），肠外瘘主要指肠皮瘘。终止于肠系膜的肠瘘管分类尚未统一，Bollegala 等［20］研究将其归为肠内瘘的一种（entero⁃mesenteric），而Scharitzer等［21］研究将其归为窦道。肠内瘘是IUS诊断的难点，典型表现为肠道与周围肠系膜或脏器间的异常管道，在超声下呈低回声，管道状或不规则状，其内可见气体回声或肠内容物流动。二维超声通常难以直接显示瘘管，IUS 观察到肠管增厚变形，呈粘连聚集状，周围伴渗出或脓肿，往往提示肠瘘存在。

（七）腹腔脓肿

CD患者腹腔脓肿超声表现为增厚的肠壁旁局限性低回声区。脓肿形态不规则，内液体浑浊，可有气体强回声，囊壁不规则增厚，实性囊壁可见较丰富的血流信号，液区内未见血流信号，常与病变肠段分界不清。经静脉超声造影有助于鉴别脓肿、炎性包块和蜂窝织炎。脓肿显示脓腔内为无增强，脓肿壁可表现为高增强。炎性包块和蜂窝织炎以高增强为主，蜂窝织炎可见实性区内小蜂窝状无增强区。

（八）其他IBD相关超声指标

病变累及长度也是IUS 的重要指标，但常因病变长度超出探头测量最大界面而难以精确测量。此外，肠系膜淋巴结肿大、腹水、阑尾累及等指标可见于CD，但它们的临床意义尚不明确，IUS操作医师可在报告中对其描述，但不作为核心指标。肠系膜淋巴结肿大定义为肠系膜淋巴结短径＞5 mm，单个超声界面淋巴结个数＞5个［3］。腹腔游离积液可见于部分CD患者。据报道，15% ~ 86% IBD 患者可出现阑尾累及，其在超声下表现为阑尾增粗、阑尾壁增厚［22］。

（九）主要IUS指标的操作者一致性

在IUS主要指标中，肠壁增厚是最重要的指标，其操作者的一致性好。经过规范化培训后的IUS操作医师对有无肠壁增厚的判断，操作者一致性可高达96%［9］，其余操作者一致性较好的指标还有血流分级。肠壁层次结构改变和肠系膜脂肪增生判读受操作者主观因素影响较大，操作者一致性较差［9，23］。

关于IUS评估疾病活动度的评分仍在探索中，暂未广泛应用于临床。CD评分中较为权威的是国际肠道超声小组（International Bowel Ultrasound Group，IBUS）制定的国际肠道超声肠段活动性评分（international bowel ultrasound segmental activity score，IBUS⁃SAS）［9］，但该评分尚未进行大样本的外部验证。其他相关评分包括克罗恩病简化超声评分（simple ultrasound activity score for CD，SUS⁃CD）评分［23］、UC的IUS评分［24］、儿科的IUS评分等［25］。

CD具有节段性、回盲部好发的特点，可累及全消化道，且并发症常见。UC好发部位为结肠，并发症如肠狭窄和肠瘘少见，肠壁厚度常＜7 mm，不如CD显著。UC多表现为黏膜下层增厚为主，但该特征也可见于部分CD患者［14，16］。IBD与其他肠道疾病的鉴别诊断需结合临床特点等进行综合判断。

（一）透壁愈合

IUS透壁愈合尚无统一的标准，文献中使用较多的定义为肠壁厚度≤3 mm、血流信号恢复正常、层次正常、肠系膜脂肪无增生表现［26］。

（二）透壁应答

IUS透壁应答尚无统一的标准，文献报道的定义为肠壁厚度测量值降低≥2 mm，血流下降一级或肠壁厚度降低≥25%［26］。

（一）脓肿穿刺引流

1.适应证：CD伴有较大的腹腔脓肿（直径＞3 cm）且内科保守治疗效果欠佳的患者。

2.禁忌证：（1）没有合适的穿刺路径，无法避开大血管、重要脏器和肠管；（2）脓肿早期尚未明显液化；（3）有凝血功能障碍；（4）有严重心肺功能疾病。

3.具体操作流程：患者仰卧位或取其他合适体位，在实时超声引导下确定穿刺点后常规消毒皮肤，铺无菌洞巾，再次确定穿刺点、穿刺途径和深度，用2%利多卡因局部麻醉。穿刺针避开肠管和大血管沿引导线到腹腔脓肿处，拔出针芯，抽吸脓液并送检做细菌培养及药敏试验，再插入导丝，扩皮，置入引流管，接引流瓶或引流袋，局部包扎，观察30 min后，患者无不适可返回病房。一般需引流3 ~ 14 d，超声复查脓腔基本消失可拔除引流管。

4.在操作过程中应注意以下几点：（1）一般选用管径较大的引流管，便于浑浊脓液引出，避免坏死物、纤维块等物质堵塞引流管，注意冲洗引流管，必要时可超声复查调整位置。（2）寻找合适的穿刺路径，避开前方大的血管、肠管和其他脏器。（3）对于多个分隔脓腔和较隐匿的腔隙，可采用超声造影帮助显示和多点穿刺，充分引流加速愈合。（4）视患者引流情况，未见明显脓液流出后可观察2 ~ 3 d，超声复查脓腔基本消失后可考虑拔除引流管。

（二）经腹肠道穿刺活检

1.适应证：（1）考虑胃肠道来源肿物，临床需要活检病理以明确诊断；（2）二维超声和彩色多普勒可显示病灶、血管及与周围脏器的关系；（3）有合适的经腹穿刺路径。

2.禁忌证：（1）合并凝血功能障碍和严重心肺疾病患者；（2）穿刺路径不能避开周围其他肠管、大血管或其他脏器，无法完成穿刺。

3.具体操作流程：检查前2 d嘱患者行低渣半流饮食，检查前禁食5 h，必要时清洁灌肠。超声观察病变判断肿物来源、与周围脏器的关系及有无合适穿刺路径。常规碘伏消毒皮肤，铺无菌手术巾。用2%利多卡因局麻穿刺点直至腹膜。探头加压尽量使增厚肠管贴附于腹壁上，借助彩色多普勒选择合适的穿刺路径，避开肠壁血管。由有经验的介入超声医师操作，超声引导下将18 ~ 21 G细针置入靶目标，必要时配备穿刺引导架。每例穿刺次数应少于4次为宜。穿刺后应即刻对穿刺路线及穿刺肿物区域进行实时超声扫查，明确有无出血、气腹等并发症。皮肤进针点贴无菌敷料后，按压进针点10 ~ 15 min，并留观30 ~ 60 min，观察患者有无明显不适，超声复查有无出血。一般无需预防性使用抗生素。嘱患者术后禁食6 h，避免剧烈活动，半流质饮食1 d。

4.优点：病理取材满意率高可达90%以上，操作安全。

5.并发症：主要并发症为出血、肠穿孔、感染等，但暂无严重介入操作并发症报道［27］。

（一）弹性超声成像

弹性超声成像可反映组织硬度，对炎性狭窄和纤维性狭窄的鉴别较有意义。纤维性狭窄的弹性硬度高于炎性狭窄，但对具体的界定值尚未达成共识［28］。目前使用最多的是剪切波弹性成像（图5）和应变弹性成像。尽管弹性超声的稳定性仍存在争议，随着技术和设备的更新进步，弹性稳定性增加，双人操作一致性可达到0.60 ~ 0.84［28⁃29］。

图5 剪切波弹性成像评估肠壁硬度剪切波弹性感兴趣框放置在炎症性肠病病变增厚肠壁处，图中Q⁃box为测量圈，测得增厚肠壁2处弹性模量值分别为28.7 kPa、24.8 kPa

（二）超声造影

通过肘静脉注射超声微泡造影剂（常用注射用六氟化硫微泡2.4 ~ 4.8 ml）观察肠壁血流灌注情况30 ~ 60 s，可评估CD炎症活动度。相较于彩色多普勒超声，超声造影受其他因素影响小，且更为客观和准确，可进行定性和定量分析。定性分析观察CD患者肠壁超声造影增强模式，可表现为稍高增强、黏膜下层增强、由内向外全层增强及全层迅速增强。稍高增强模式提示疾病处于缓解期，其余3种增强模式多见于疾病活动期［28］。定量分析参数包括上升时间、达峰时间、峰值强度等，上升时间为靶区增强水平10%峰值强度上升至90%的时间，达峰时间为时间零点到达峰值强度的时间。超声操作者可后期使用软件得到时间⁃强度曲线获取参数，使检查结果更为客观。但超声造影也受气体、深度、压力等因素影响，因此无气体干扰的情况下应优先选择肠道纵切面后壁进行分析［30］，但目前参数分析界定值尚未达成共识。IUS造影报告应包括的主要内容包括观察靶肠段开始增强时间、达峰时间、增强模式和强度。

（三）腔内超声造影

腔内超声造影指通过向CD患者腹腔脓肿局部注入造影剂，在造影模式下观察造影剂在脓腔、瘘管、肠腔的流动情况，获得肠瘘的诊断信息。具体操作流程为超声引导下将穿刺针置入CD病变累及肠段旁的脓腔行脓肿穿刺引流，再通过穿刺针注入10 ~ 30 ml的稀释超声造影剂（造影剂稀释比例为1∶300）；在实时造影模式下观察，一般造影剂经穿刺针首先到达脓腔，进入周围的间隙；如果有瘘管，可见瘘管显影，最后到达肠腔或累及的其他空腔脏器（图6）。该操作简单安全，目前尚无严重并发症报道。腔内超声造影对CD瘘的准确率可达到85%以上，包括肠内瘘、肠膀胱瘘、肠皮瘘等［31］，特别是对于一些细小、走行复杂的瘘管诊断效能高，可作为肠瘘诊断的金标准之一。

图6 腔内超声造影应用于克罗恩病内瘘的诊断A：造影模式下，粗箭头示病变肠壁肠腔，细箭头和红色虚线示瘘管，三角形示脓腔；B：实时对应的二维模式

本建议推荐的IBD超声结构化报告模板如下，医疗机构可根据临床需求进行内容增减或修改，尤其是诊断结论应根据患者的实际情况进行个体化书写。